1986年夏天，年仅17岁的伯格坎普被时任阿贾克斯主教练克鲁伊夫慧眼识珠，从青年队破格提拔至一线队。加入一线队后，他勤奋刻苦，不仅倾注大量时间打磨球技，还严格遵守青训营规定兼顾学业——即便周末有比赛，夜晚仍坚持完成功课。系统化的青训体系让他的天赋得以充分释放，而克鲁伊夫与伯格坎普的师徒默契，也悄然完成了“成衣军团”的传承。

在1986-87赛季荷兰甲级联赛第20轮对阵马尔默的比赛中，伯格坎普首次以首发身份登场，并贡献一球一助攻。面对荷兰国家队功勋左后卫佩尔森，他不仅沉着冷静，更屡次成功摆脱防守。赛后克鲁伊夫对他赞不绝口，里杰卡尔德与范巴斯滕也纷纷给予高度评价。此后在欧洲优胜者杯决赛与荷兰杯决赛中，他多次替补登场，最终助阿贾克斯夺得双冠。赛季结束后，克鲁伊夫正式为他提供职业合同，“冰王子”由此开启真正的职业生涯。

1987-88赛季，随着范巴斯滕与里杰卡尔德离队，阿贾克斯将伯格坎普视作核心接班人培养。克鲁伊夫亲自执教，倾囊相授绝学。该赛季他在荷甲、欧洲优胜者杯、欧洲超级杯及荷兰杯共出场35次，攻入8球并送出6次助攻。可惜球队在欧洲超级杯与优胜者杯决赛中双双折戟。值得一提的是，彼时年轻的伯格坎普个性倔强——他不愿成为范巴斯滕的“接班人”，只愿做“伯格坎普”自己。

进入1988-89赛季，伯格坎普已坐稳阿贾克斯主力前锋位置。头脑冷静、技术出众、抢点意识强、射门干脆利落——这些特质让他迅速赢得外界关注。1988年10月至1989年1月间，他在10轮荷甲联赛中场均破门一次，创下连续进球纪录。

1989-90赛季，伯格坎普随队斩获职业生涯首个荷甲冠军，在克鲁伊夫指导下与维茨格罗伊组成“新三剑客”，“冰王子”的成长步入快车道。随后三个赛季他连续荣膺荷甲最佳射手，并在1991-92赛季助阿贾克斯夺得欧洲联盟杯冠军；个人亦连续两年当选荷兰足球先生。此外，在1992年欧洲金球奖评选中位列第三；1993年更是在欧洲金球奖和世界足球先生评选中分别获得第二名和第三名——一系列荣誉让“冰王子”在国际足坛声名鹊起。

效力阿贾克斯六个赛季期间（1986-1993），他共出场185次、攻入103球，在荷甲赛场上的惊艳表现吸引欧洲豪门竞相追逐。当时关于他的转会竞争之激烈，并不亚于如今姆巴佩与哈兰德之间的争夺。

1993年，“冰王子”与阿贾克斯的情缘画上句号。最初克鲁伊夫建议他追随自己前往西甲加盟巴塞罗那——但彼时红蓝军团坐拥科曼、劳德鲁普、斯托伊科夫等超级球星，并非理想之地；他也婉拒了AC米兰的邀约——那里有荷兰三剑客的辉煌传奇，“容纳不下”他自己的历史书写梦想。最终，在意甲另一支豪门国际米兰的邀请下，“冰王子”选择开启新篇章：去一个能真正发挥自身能力、创造属于自己的传奇的地方。